距离第二季大战已过三年。Ichabod Crane适应了现代生活，与Abbie联手守护着断头谷的平静。然而，地底的封印松动了，这次苏醒的不仅是无头骑士，还有一个被镇压的更古老的旧日支配者。第三季中，小镇居民开始集体做同一个噩梦，梦境中有一座沉入海底的螺旋城。Crane发现，无头骑士不过是那个旧神的看门狗。为了彻底阻止末日，他们必须前往那个封印之地，找到传说中的“寂静钥匙”。本季引入了更多克苏鲁神话元素，Crane不仅要对抗骑着摩托的无头骑士，还要面对自己因长生不老而被诅咒的血脉真相。Abbie在死去的姐姐的幻象引导下，做出了最后的牺牲。
第三季彻底放飞，从传统的哥特恐怖转向了宇宙恐怖。虽然风格大变，但剧情张力十足，每集都有高能场面。无头骑士的新造型更加狰狞，特效明显提升。虽然部分逻辑稍微有些跳跃，但对老粉丝来说，这种大胆的尝试无疑是令人兴奋的。
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